For many years, bilateral representation of speech centers, partial dominance, and the forced switching of the dominant hand from left to right in early childhood were traditionally considered causes of stuttering. The interpretation of stuttering through the lens of cerebral dominance was characteristic of the 1930s and 1940s. Studies of the CNS of people who stutter have shown that they have impaired cerebral dominance and exhibit partial speech dominance [16, 18]. Travis L.E. [18] suggested that stuttering is a result of asynchronous excitation of nerve impulses in the bilateral jaw muscles. In 1934, he presented electromyographic data recorded from the left and right speech muscles of 24 stuttering and non-stuttering subjects (19). He reported that the action potentials of healthy subjects were nearly identical, whereas those of stuttering subjects were strikingly different. It was concluded that the speech of stuttering individuals is interrupted due to the non-simultaneous arrival of action potentials in the speech muscles, caused by asynchrony in hemispheric function.
While some early data were interpreted as confirming insufficient cerebral dominance in stutterers [6], a number of authors argued that stutterers demonstrate right-hemisphere speech dominance. For example, Douglass L.C. [4] and Knott J.R. & Tjossen T.D. [11] indicated that stutterers, as a group, have a smaller percentage of alpha waves in the right occipital region compared to the left occipital region during silence (whereas non-stutterers show the opposite). One study important for rethinking the role of cerebral dominance was the publication by Williams D.E. [22]. He found no significant differences in the timing or amplitude of action potentials recorded from the two jaw muscles. The differences that were found related to excessive muscle tension and a different pattern of jaw muscle actions accompanying stuttering. Thus, the electromyographic differences were seen as a consequence of stuttering, not its cause.
Wood et al. [24] conducted a study of cortical blood circulation in stutterers. It was found that during stuttering in right-handed individuals, cerebral blood flow velocity increased in the right Broca's area compared to the left, and an increase in cerebral blood flow in the left Wernicke's area compared to the right was detected during stuttering. Interestingly, when subjects spoke fluently without stuttering, greater blood flow was observed in the left hemisphere, but not the right. Moreover, temporal blood flow asymmetry is accompanied by a decrease in the amplitude of auditory evoked potentials [21]. At the same time, adults who stutter show a global reduction in regional cerebral blood flow and altered metabolism in cortical areas classically associated with speech [1, 21]. Significant blood flow asymmetry (less on the left than on the right) was shown in the superior temporal, middle temporal, and anterior cingulate areas. The aforementioned authors found no systematic relationship between blood flow asymmetry and stuttering frequency. They suggested that linguistic and speech deficits are linked. Speech deficit is associated with asymmetry in areas traditionally related to speech production – the superior, middle temporal, and inferior frontal gyri.
In some studies, blood flow measurements were correlated with EEG evidence of reduced beta wave amplitude. The connection between stuttering and cortical disturbances in the left inferior frontal gyrus aligns with classical anatomo-clinical concepts of speech motor control. Motor initiation is localized in the mesofrontal cortex, the cingulate, or the supplementary motor area, whereas the area for motor programming of speech is localized in the left inferior frontal region [10]. Many independent researchers have studied the morphological asymmetry of speech areas of the brain. The planum temporale, which extends from Heschl's gyrus to the superior temporal gyrus behind the Sylvian fissure, is larger in the left hemisphere of normal right-handed subjects by a factor of 3-7. In 65% of cases, its size is larger on the left hemisphere side and only in 11% of cases on the right side. This area is defined as associative auditory cortex [9]. The left occipital horn of the lateral ventricle is larger and wider than the right; that is, there is possibly more white matter in the posterior part of the right hemisphere than in the left [14]. The left hemisphere, with its larger planum temporale, may be better suited for processing short auditory signals (less than 100 msec), analyzing complex parts of auditory stimuli, and temporal coordination of information [17, 25]. The right hemisphere, with greater tissue mass in the posterior occipital lobe, is better suited for processing visual information, scanning the auditory and visual surrounding space, and analyzing stable, consistent information associated with higher visual representations [3, 17].
Studies by Ojemann G. A. [15] and Fedio D. [5] have shown that the left and right pulvinar (thalamic nuclei) are primarily involved in information processes. Moreover, the right half of the pulvinar is involved in the analysis of visual stimuli, while the left is involved in verbal-auditory stimuli. These studies confirm that speech is not lateralized exclusively in the left hemisphere. Certain processes and mental operations related to the verbal-acoustic parameters of linguistic stimuli are lateralized. Activation of one or the other hemisphere is related both to the nature of the stimulus and the subject's approach to the task. For example, Willis et al. [23] showed that spatial stimuli are processed by the left hemisphere during analytical problem-solving, while Gates & Bradshaw [7] found that experienced musicians, unlike non-musicians, primarily analyze music with their left hemisphere.
Zaidel [25] argues that speech is the most lateralized linguistic function, typically for the left hemisphere, whereas language comprehension is less lateralized, represented to varying degrees in both hemispheres. Since each hemisphere uses a different strategy for information processing, it is unsurprising that each hemisphere is more or less activated when solving different tasks and processing different stimuli. For example, the left hemisphere is more efficient at processing phonetic information, whereas the right hemisphere is more successful at handling semantic information.
At the Montreal Neurological Institute, epileptic patients scheduled for brain surgery were preliminarily tested using the Wada method [20]. A sodium amytal solution was injected first into one carotid artery and then the other. The substance circulates through the brain on the side of the injection, and any function served by that hemisphere is interrupted for several minutes. This method is useful for determining speech and language dominance of the hemispheres. The data obtained indicate that only 15% of left-handers have speech centers in the right hemisphere. In 70% of left-handed individuals, speech functions were performed by the left hemisphere; in 15%, speech centers were represented bilaterally.
Currently, many researchers and practitioners support Travis's theory [18, 19] and believe that the organic model of stuttering focuses on incomplete or abnormal cerebral dominance [2]. Based on the foregoing, compared to the general population, there should be a greater number of converted right-handers and individuals with mixed dominance (where the dominant hand, foot, and eye do not match) among stutterers. To test this hypothesis, we examined 50 stuttering children of both sexes aged 6 to 15 years. The lower age limit was set according to literature data and neurological observations, indicating that children under four years of age do not have strict lateralization of functions. According to numerous literature sources, young children show minor speech impairments after damage to either hemisphere. We studied medical histories, interviewed parents, and examined the patients. Tests were used to determine the dominant hand, foot, and eye of each subject. It turned out that all subjects were right-handed; 3 had a dominant left foot and left eye; 4 children had a dominant left eye. According to parents, 8 children showed no hand preference in early childhood, but by age 5 all had become right-handed. In no case was there forced retraining from left to right hand. In 46 subjects, stuttering began after the dominant hand was determined. Comparison of the obtained data with the literature does not allow us to identify stutterers as a group having specific lateralization features compared to the general population.
A widely distributed network is involved in speech production, including, in addition to cortical areas, the thalamus, basal ganglia, insula, and adjacent motor area. MRI studies have found that the speech process in healthy right-handed subjects involves not only Broca's and Wernicke's areas, the primary auditory and visual cortex, and frontal areas of the left hemisphere, but also the corresponding areas of the right hemisphere [8]. For example, the left and right superior temporal areas are involved to different degrees in the processing of pragmatic and lexico-semantic information in an utterance [12]. Levelt et al. [13] recorded magnetoencephalograms during picture naming by healthy right-handed individuals. This model of psycholinguistic activity included stages of visual perception, searching for appropriate lexical concepts, selecting key words from the mental lexicon, phonological encoding, phonemic encoding, and articulatory initiation. The process began on the left in the visual cortex, then activated the frontal cortex through the parietal and temporal lobes. Activation of the left posterior temporal area – Wernicke's area – began at 200 msec and peaked at 350 msec, whereas activation in the right parietal area peaked at 230 msec after picture presentation, preceding and overlapping with the response of the left temporal area. Thus, recent research indicates that the involvement of right-hemisphere structures in speech production is the norm, not a pathology specific to stuttering.
Our data allow us to assert that mixed or partial dominance, or differences in the lateralization of linguistic functions, are not included in the pathogenesis of stuttering.
References:
Долгие годы традиционно одной из причин заикания считались билатеральное представительство речевых центров и парциальная доминантность, а также переделка ведущей руки с левой на правую в раннем детстве. Трактовка заикания через церебральную доминантность характерна для периода 1930-1940-х годов. Исследования ЦНС заикающихся показали, что у них нарушена церебральная доминантность и существует парциальная речевая доминантность [16, 18]. Travis L.E. [18] предположил, что заикание – результат асинхронного возбуждения нервных импульсов билатеральных мышц челюсти. В 1934 году он представил электромиографические данные, снятые с левых и правых речевых мышц 24 заикающихся и незаикающихся испытуемых (19). Он сообщил, что потенциалы действия здоровых испытуемых были практически идентичны, тогда как потенциалы действия заикающихся поразительно отличались. Был сделан вывод о том, что речь заикающихся прерывается из-за неодновременного прибывания потенциалов действия в речевые мышцы вследствие несинхронности работы полушарий.
В то время, как некоторые ранние данные были интерпретированы, как подтверждающие факт недостаточной мозговой доминантности у заикающихся [6], ряд авторов утверждал, что заикающиеся демонстрируют правополушарную доминантность речи. Например, Douglass L.C. [4] и Knott J.R.& Tjossen T.D. [11] указывают, что заикающиеся, как группа, имеют меньший процент альфа-волн в правой затылочной области по сравнению с левой затылочной областью во время молчания (тогда, как незаикающиеся показывают обратное). Одним из исследований, имеющих важное значение для переосмысления роли церебральной доминантности, была публикация Williams D.E. [22]. Он не нашел значительных различий во времени или амплитуде потенциалов действия, снимаемых с двух челюстных мышц. Различия, которые были обнаружены, касались чрезмерного мышечного напряжения и различного паттерна действий мышц челюсти, сопровождающих заикание. Таким образом, электромиографические различия были рассмотрены как следствие заикания, а не его причина.
Wood с соавторами [24] было проведено исследование коркового кровообращения заикающихся. Было обнаружено, что во время заикания у правшей повышается скорость церебрального кровотока в правой зоне Broca по сравнению с левой, соответственно было обнаружено увеличение церебрального кровотока левой зоны Wernicke по сравнению с правой во время заикания. Интересно, что когда испытуемые говорили гладко, без заикания, больший кровоток наблюдался в левом полушарии, но не в правом. При этом асимметричность темпорального кровотока сопровождается снижением амплитуды слуховых вызванных потенциалов [21]. В то же время у заикающихся взрослых наблюдается глобальное снижение регионального мозгового кровотока и изменение метаболизма в корковых областях, классически относящихся к речевым [1, 21]. В верхневисочной, средневисочной и передних cingulate областях была показана значительная асимметрия тока крови (слева меньше, чем справа). Причем упомянутые авторы не нашли систематических связей между асимметричностью тока крови и частотой заикания. Авторы предположили, что лингвистический и речевой дефицит связаны. Речевой дефицит сопряжен с асимметрией в областях, традиционно связанных с продуцированием речи – верхней, средней темпоральной и нижней фронтальной извилинах.
В некоторых работах исследования тока крови соотносились с ЭЭГ-доказательствами снижения амплитуды бета-волн. Связь между заиканием и корковыми нарушениями в левой нижней фронтальной извилине соотносится с классическими анатомо-клиническими представлениями о речевом моторном контроле. Моторная инициация локализована в мезофронтальной коре, в cingulate, или дополнительной моторной зоне, тогда как область моторного программирования речи локализована в левой нижней фронтальной области [10]. Многие независимые исследователи изучали морфологическую асимметрию речевых областей мозга. Planum temporale, которая тянется за извилиной Гешля к верхней височной извилине за Сильвиевой бороздой, больше в левом полушарии нормальных праворуких субъектов в 3-7 раз. В 65% случаев размеры ее больше на стороне левого полушария и только в 11% случаев – на стороне правого. Эта область определяется как ассоциативная слуховая кора [9]. Левый затылочный рог латерального желудочка больше и шире, чем справа, т.е., возможно, в задней части правого полушария больше белого вещества, чем в левом [14]. Левое полушарие с большим planum temporale может быть лучше приспособлено для обработки коротких слуховых сигналов (меньше 100 мсек), анализа комплексных частей слуховых стимулов и для временного согласования информации [17, 25]. Правое полушарие, с большей тканевой массой в задней затылочной доле, больше приспособлено к обработке зрительной информации, сканированию звукового и зрительного окружающего пространства и анализа устойчивой стабильной информации, связанной с высшими зрительными представлениями [3, 17].
Исследования Ojemann G. A. [15] и Fedio D. [5] показали, что левая и правая pulvinar (таламические ядра) вовлечены главным образом в информационные процессы. Причем правая половина pulvinar вовлечена в анализ зрительных стимулов, а левая – вербально-слуховых стимулов. Эти исследования подтверждают, что речь не латерализована в левом полушарии. Латерализованы определенные процессы и ментальные операции, которые относятся к вербально-акустическим параметрам лингвистических стимулов. Активация того или иного полушария мозга связана как с природой стимула, так и с подходом субъекта к поставленной задаче. Например, Willis с соавторами [23] показали, что пространственные стимулы в процессе решения аналитической задачи обрабатываются левым полушарием, в то же время Gates & Bradshaw [7] обнаружили, что опытные музыканты, в отличие от немузыкантов, анализируют музыку в основном левым полушарием.
Zaidel [25] утверждает, что речь является самой латерализованной лингвистической функцией, обычно для левого полушария, тогда как понимание языка менее латерализовано, представленное в различной степени в обоих полушариях. Так как каждое полушарие использует различную стратегию для обработки информации, неудивительно, что каждое полушарие более или менее активировано при решении различных задач и обработке разных стимулов. Например, левое полушарие более эффективно в обработке фонетической информации, тогда как правое полушарие более успешно справляется с семантической информацией.
В Монреальском неврологическом институте больным эпилепсией, которым предстояла операция на мозге, предварительно проводилась проба по методу Wada [20]. Раствор амитала натрия вводился сначала в одну, а затем в другую сонную артерию. Вещество циркулирует по мозгу на стороне инъекции и любая функция, обслуживающаяся данным полушарием, прерывается на несколько минут. Этот метод полезен для определения речевой и языковой доминантности полушарий. Полученные данные свидетельствуют о том, что только у 15% левшей центры речи находятся в правом полушарии. У 70% леворуких речевые функции выполнялись левым полушарием, у 15% центры речи были представлены билатерально.
В настоящее время многие исследователи и практики поддерживают теорию Travis [18, 19] и считают, что органическая модель заикания фокусируется на неполной или абнормальной церебральной доминантности [2]. Исходя из вышеуказанного, по сравнению с общей популяцией, среди заикающихся должно быть представлено большее количество переученных правшей и субъектов со смешанной доминантностью, когда не совпадают ведущие рука, нога и глаз. Чтобы проверить это предположение, мы провели обследование 50 заикающихся детей обоего пола от 6 до 15 лет. Нижняя граница возраста была установлена в соответствии с литературными данными и неврологическими наблюдениями, согласно которым до четырехлетнего возраста у детей нет строгой латерализации функций. Так, по многочисленным литературным данным, дети в раннем возрасте демонстрируют небольшие нарушения речи после повреждения того или иного полушария. Мы изучили истории болезни, провели беседы с родителями и обследовали больных. При помощи тестов были определены доминирующие рука, нога и глаз каждого испытуемого. Оказалось, что все испытуемые являлись правшами, у 3-х доминировали левая нога и левый глаз, у 4 детей левый глаз был ведущим. По словам родителей, у 8 детей не проявлялось предпочтение руки в раннем детстве, но к 5 годам все стали праворукими. Ни в одном случае не было насильственного переучивания с левой руки на правую. У 46 испытуемых заикание началось после того, когда доминирующая рука была определена. Сопоставление полученных данных с литературными не позволяет выделить заикающихся, как группу, имеющую особенности латерализации по сравнению с общей популяцией.
В обеспечении речи участвует широко разветвленная сеть, включающая, помимо корковых областей, таламус, базальные ганглии, островок и прилежащую моторную зону. Исследования методом МРТ обнаружили, что в процесс речи здоровых испытуемых правшей вовлечены не только зоны Broca и Wernicke, первичная слуховая, зрительная кора и фронтальные зоны левого полушария, но и соответствующие им области правого полушария [8]. Например, в обработку прагматической и лексико-семантической информации в высказывании левая и правая верхневисочные области вовлечены в различной степени [12]. Levelt с соавторами [13] регистрировали магнитоэнцефалограмму во время называния картин здоровыми правшами. Эта модель психолингвистической деятельности включала стадии визуальной перцепции, поиска подходящих лексических понятий, выбор ключевых слов из ментального лексикона, фонологическое кодирование, фонематическое кодирование и артикуляционную инициацию. Процесс начинался слева со зрительной коры, затем, через теменную и височную, активировалась фронтальная кора. Активация левой задней височной области – зоны Wernicke – начиналась через 200 мсек и достигала пика через 350 мсек, тогда как в правой теменной области активация достигала пика через 230 мсек после предъявления картины, что предваряло и перекрывало ответ левой височной области. Таким образом, исследования последних лет свидетельствуют о том, что вовлечение структур правого полушария в продукцию речи является нормой, а не специфичной для заикания патологией.
Наши данные позволяют утверждать, что смешанная, парциальная доминантность или различия в латерализации лингвистических функций не включены в патогенез заикания.
Литература: